Место, где стоит Успенская церковь, с XVIII века принадлежало монастырским подворьям. В 1721 году Троице-Сергиева лавра, следуя указам Петра I, начала обустраивать на Васильевском острове свое подворье. На нем был выстроен небольшой деревянный храм.
Но через 35 лет, в 1756 году, монастырь, столкнувшись с очень большими материальными трудностями, вынужден был переехать. Дом Императорским указом велено было передать «к епархии Псковской в подворье». Псковский архиерейский дом почти сто лет владел этим подворьем. Здесь по указанию Синода обыкновенно размещались иногородние архиереи, приезжавшие в Санкт-Петербург для присутствия в Синоде. Здесь останавливался и святитель Филарет (Амфитеатров; †1857), в ту пору — епископ Рязанский, который по воспоминаниям казначея владыки архимандрита Павла молитвой остановил затопление подворья во время наводнения 1827 года.
В 1854 году временно управляющий Псковской епархией Рижский архиепископ Платон представляет Синоду объяснение сложных подворских обстоятельств и просит передать подворье в ведение Синода. Но через 20 лет и Синоду пришлось задуматься о его продаже. В этот самый момент от митрополита Киевского и Галицкого Арсения (Москвина) поступает в хозяйственное управление Синода предложение о приобретении данного места Киево-Печерской лаврой.
К сожалению, вскоре после приобретения зданий подворья в 1875 году митрополит Арсений умер (†1876) и задуманное им благоустройство подворья отодвинулось на много лет. Все здания подворья, в том числе и церковь Рождества Христова, обветшали и вследствие многократных перестроек и переделок производили впечатление архитектурного хаоса. Митрополит Иоанникий (Руднев), для которого подворье было местом его постоянного пребывания, был крайне нетребователен в отношении личного комфорта и мирился с перекосившимися полами и подпорками к потолкам жилых покоев, но был озабочен необходимостью перестроить церковь, не вмещавшую богомольцев.
Начиная с 1886 года, владыка Иоанникий был первенствующим членом Святейшего Синода. А с 1891 года до самой своей кончины в 1900 году занимал Киевскую и Галицкую кафедру, и, стало быть, являлся настоятелем Киево-Печерской лавры вместе с ее Санкт-Петербургским подворьем. Известны постническое воздержание святителя, его широкая благотворительность, скромность жизни, справедливость, простота и прямота в общении, и наконец, живое и искреннее благочестие.
Митрополит Иоанникий хорошо знал архитектора Косякова, строившего в Галерной гавани Петербурга храм Милующей Божией Матери. Ему было вверено преобразовать захудалое подворье в великолепный церковный комплекс, способный стать настоящим духовным центром, связующим Петербург и Киев, имперскую столицу и Печерскую лавру.
В 1894-1900 годах здания подворья было построены заново, включая храм Успения Пресвятой Богородицы. Образы киевских святых и теперь украшают его своды. 15 августа 1895 года состоялась закладка храма, а уже 18 декабря 1897 года владыка Иоанникий произвел освящение главного алтаря с хорами. В храме был временно установлен иконостас из прежней подворской церкви. Весь комплекс подворья, включающий также и жилой дом, был закончен в 1900 году. Пятиглавый храм был рассчитан на две тысячи человек.
Храм выдержан в псевдорусском стиле. Нижняя часть здания облицована серым гранитом, верхняя — радомским песчаником и особым кирпичом. В отделке были использованы 14 сортов лекального кирпича, изразцы и мозаика. Новаторство автора проекта проявилось в применении пересекающихся арок для поддержки главного барабана, что позволило обойтись без установки пилонов и создать обширное внутреннее пространство. Фирма Оловянишникова изготовила печи из красной меди со сквозной резьбой, мастерская Фролова — наружные мозаики храма. Роспись интерьеров храма в 1902-1903 годах исполнили московские мастера под руководством академика Федора Соколова. Есть мнение, что в создании настенной росписи участвовал Виктор Васнецов.
Главный купол храма украшен рельефным орнаментальным узором, облицованным лепными гирляндами. Кокошники фасадов декорированы цветными изразцами. Храм играет значительную роль в панораме не только Васильевского острова, но и всего устья Невы.
После революции Успенский храм стал приходским; настоятелем храма был в это время архимандрит Феогност (Пашков).
С 1919 года монахов выселяли из келий под предлогом «уплотнения» жилья, а с 1930 по 1933 год все насельники подворья и активные прихожане храма были арестованы и приговорены к отправке в ссылки и лагеря. Среди арестованных членов общины был певчий храма Михаил Васильевич Гундяев, отец Святейшего Патриарха Московского и всея Руси Кирилла.
В 1934 году Успенская церковь была закрыта и превращена в склад Ленинградского военного порта, а в 1961 году в ней уже открылся крытый каток. На его льду проводили занятия спортивные общества того времени. Все фрески в интерьере храма были забелены и закрашены масляной краской. Храмовую икону Успения Божией Матери передали в Князь-Владимирский собор. Со временем каток пришел в упадок, требовалось все большие вложения в ремонт здания.
В монастыре Оптина пустынь вопрос о создании своего подворья в Петербурге рассматривался еще до революции. Но только в 1991 году при участии Святейшего Патриарха Алексия II город передал в безвозмездное и бессрочное пользование бывшее подворье Киево-Печерской лавры вновь образованному подворью ставропигиального мужского монастыря Свято-Введенской Оптиной пустыни. Казалось, восстановить храм практически невозможно: стены были испорчены сыростью и грибком, росписи скрыты под слоями штукатурки. В 1992 году богослужения шли в небольшом помещении, в котором соорудили временный храм. Прошло два года, прежде чем появилась возможность совершать Литургию в южном приделе. Регулярные богослужения в храме смогли проводить только с 1993 года.
В 1995 году новый настоятель подворья иеромонах (ныне игумен) Ростислав (Якубовский) пригласил к сотрудничеству выпускников Санкт-Петербургской Академии художеств Ярослава Штеренберга и Геннадия Журавлева, создавших бригаду реставраторов, приступивших к восстановлению наружного облика здания и реставрации интерьеров. Средства на возрождение обители собирали всем миром; основным спонсором выступил Вадим Новинский. В январе 1998 года на главном куполе здания был установлен крест. В 2003 году завершилось восстановление иконостаса. Только в 2013 году завершилось воссоздание интерьера и настенных росписей.
15 сентября 2013 года Святейший Патриарх Московский и всея Руси Кирилл совершил чин великого освящения восстановленного храма Успения Пресвятой Богородицы Санкт-Петербургского подворья Оптиной пустыни.
Сайт подворья: http://rp-c.ru.
Пресс-служба Санкт-Петербургской епархии/Патриархия.ru